Comenzó a actuar en televisión en 1991 y debutó en el cine al año siguiente. Fue reconocido gradualmente por sus trabajos como actor secundario en películas como Scent of a Woman (1992), Boogie Nights (1997), El gran Lebowski (1998), Magnolia (1999), The Talented Mr. Ripley(1999), Casi famosos (2000), 25th Hour (2002), Punch-Drunk Love (2002) y Cold Mountain (2003).
En 2005, Hoffman interpretó a Truman Capote en la película biográfica Capote, por cuya actuación recibió varios premios incluyendo el Óscar al mejor actor. Además, fue nominado al Óscar por su trabajo como actor secundario en Charlie Wilson's War (2007) y La duda (2008). Otras de sus películas elogiadas por la crítica fueron Before the Devil Knows You're Dead (2007), La familia Savage (2007), Synecdoche, New York (2008),Moneyball (2011) y The Ides of March (2011). En 2012 recibió el prestigioso premio a la mejor actuación masculina del Festival Internacional de Cine de Venecia, además del Critic's Choice al mejor actor de reparto por su alabada actuación en "The Master".
Hoffman también fue un consumado actor y director de teatro. En 1995, se unió a la LAByrinth Theater Company, y dirigió y actuó en varias producciones Off-Broadway. Fue nominado a los premios Tony por su trabajo en dos obras de Broadway: True West (2000) y Long Day's Journey into Night (2003).
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